原文信息
原文标题：Shifting microbial communities can enhance tree tolerance to changing climates
发表期刊：Science
发表时间：2023.5
第一作者：Cassandra M. Allsup
通讯作者：Richard A. Lankau
第一单位：University of Wisconsin–Madison
原文链接：
https://www.science.org/doi/10.1126/science.adf2027
编译：黄巍 云南大学国际河流与生态安全研究院
摘要
气候变化正在迫使物种超出它们进化出的承受能力。植物种群必须适应或迁移以避免灭绝。然而，由于植物与形成其表型的不同微生物群落有关，因此微生物群落的变化可能提供了气候耐受性的另一种来源。本研究发现，接种了来自干燥、温暖或寒冷地区的微生物群落的树苗在面临干旱、炎热或寒冷胁迫时分别表现出更高的存活率。微生物介导的耐旱性与丛枝菌根真菌多样性的增加有关，而耐寒性与真菌丰富度的降低有关，这可能反映了非适应真菌分类群的负担减轻。揭示微生物介导的气候耐受性可以提高我们预测和管理森林生态系统对气候变化的适应性的能力。
引言
气候变化正在迫使种群超出其气候承受范围，估计高达16%的物种在下个世纪面临灭绝。当面临气候变化时，物种必须迁移到最佳气候或适应新的气候条件；否则，它们将面临灭绝。然而，物种存在于不同的群落中，物种之间的相互作用可能为气候耐受性提供了替代途径。特别是，宏观生物与不同的微生物群落（即它们的微生物组）持续存在关联，这些微生物群落塑造了它们的表型和对气候变化等胁迫的反应。
植物不断进化与微生物的关系，以满足基本需求。与无菌培养的植物相比，根际和内生微生物通常能增强植物对一系列胁迫的耐受性，包括冷胁迫、热胁迫和干旱胁迫。与特定微生物类群的关联对于植物种群适应极端环境至关重要，人工条件下，来自特定环境的微生物群落可以影响植物对类似环境胁迫的反应。几乎所有的树种都与丛枝菌根真菌（AM）或外生菌根真菌（EM）形成关联，它们代表了系统发育和功能上不同的共生关系。菌根真菌可以增强植物对许多环境条件的耐受性，因此是微生物介导的气候耐受性的主要候选者。这种“适应压力”的微生物群落可以通过包括在压力下表现更好的微生物菌株或通过排除不能忍受压力条件的有害微生物类群来影响植物的性能。如果微生物关联广泛地有助于确定已实现的植物-气候生态位，那么我们了解当前和预测未来植物分布的能力可能是不完整的。然而，在自然条件下，微生物群落在气候梯度上的变化在多大程度上可以导致寄主植物对这些梯度的耐受性增强，这在很大程度上是未经测试的。微生物分类群可能比它们的寄主植物，特别是树木适应更快，并且可能分散得更远。这可能通过微生物就地适应或通过空间迁移为植物群落抵抗气候变化提供另一种来源。
预计气温升高和干旱将通过物种丰富度的变化、物种生存范围的再分配以及森林向其他生物群落的转变重塑森林，并可能对全球气候系统产生反馈。为了研究微生物群落的地理差异如何影响树木对气候胁迫的响应，我们首先收集了沿温度和降水梯度分布的12个地点的微生物群落。然后，在受控条件下，我们选择了两个地点来代表扩展和扩展范围边缘，测试了接种这些群落将如何影响树木幼苗对气候胁迫的反应。在每个地点，我们在环境和降雨减少的条件下种植了几个树种的幼苗，包括那些与AM或EM真菌相关的幼苗。在这两个地点和降雨处理中，这导致幼苗经历了寒冷、炎热和干旱胁迫的变化。接种的微生物群落来自与每个田间地点或试验处理中幼苗所面临的主要气候胁迫最匹配的地区，幼苗的存活率得到了提高。微生物对高温和干旱的耐受性增强只发生在与AM真菌相关的树木上，而对寒冷的耐受性则发生在所有菌根类型中。这些结果表明，土壤和根系微生物群落可以为森林提供气候耐受性的替代途径。
微生物群落来源与气候胁迫的匹配促进了野外条件下的生存
在北部站点（图1），我们种植了一组混合树种，这些树种要么是该站点的原生树种（但范围中心在站点以南），要么是该站点以南的原生树种。这个实验模拟了生存范围扩张的过程，在这个过程中，种群在由于气候变化而变得宽松的地区扩张或定居。我们预计冬季的生存将是该站点幼苗的主要气候压力。因此，我们预测，预接种来自寒冷地区的微生物群落（微生物诱导的耐寒性）可以最大限度地提高幼苗存活率。支持这一假设的是，在环境降雨条件下，接种来自冬季较冷地区的土壤微生物的幼苗具有更高的3年存活率（图2A）。在降雨减少的条件下，这种效应不明显（图2B）。微生物源地点的最低温度比源地点的平均温度或最高温度更能预测幼苗的存活率。微生物源的干燥程度与幼苗存活率无显著相关性。成活率受初始苗高的独立影响。这些结果在与AM或EM真菌相关的幼苗之间没有差异（图2 A和B）。
图1. 田间与温室连作试验设计。在模拟范围扩大的北部站点和土壤上以及模拟范围缩小的南部站点和土壤上进行了平行试验。（i）从每个州的六个地点收集活土壤。（ii）幼苗在无菌条件下发芽，然后在活土中生长8周，然后移植到试验点（三角形符号）。（iii）两组（2018年和2019年种植）幼苗在减少降雨或模拟（环境条件）的遮雨条件下种植3年，并对每组的成活率进行季节性监测。（ⅳ）将来自同一地点的活土用于接种盆栽进行受控环境试验，在盆栽中装满来自田间试验地点的无菌背景土。（v）幼苗在两种温度条件下、两种浇水频率下生长12周。温室试验重复3次，每年1次，连续3年，每次重复收集新的土壤。
为了研究微生物源气候如何影响3年实验期间的生存，我们比较了不同季节的生存（生长期”春季到秋季的生存与“越冬”秋季到春季的生存）。在第一个夏季，在环境和减少降雨条件下，接种了温暖地区微生物群落的幼苗存活率最高（P = 0.064和0.031）；图2 C、D）。然而，在第一个冬季，这种模式发生了逆转；接种低温环境下微生物群落的幼苗越冬成活率显著提高（PGLMM，环境条件下P < 0.0001，少雨条件下P = 0.019）；图2 C、D）。第二个夏季，环境条件下的存活率与减少降雨量条件下的存活率出现分化：环境条件下的存活率加强了前一个冬季的趋势，而减少降雨量条件下的存活率抵消了这一趋势（PGLMM，降雨量处理与微生物源最低温度相互作用，P = 0.025；图2 C、D）。也就是说，在环境降雨条件下，幼苗面临一个主要的气候压力为寒冷的冬季温度，并且可以通过预先接种来自较冷地点的微生物群落来优化存活率。但在减雨处理中，幼苗面临多种气候胁迫（冬季寒冷和夏季干旱），因此没有特定的微生物群落能够优化3年期间的累积存活率。
图2. 北方田间幼苗存活模式与微生物接种源气候条件的关系。（A和B）存活超过3年的概率与（A）微生物源地点的最低温度或（B）干旱指数的关系。干旱指数，降水量/潜在蒸散量；较低的值表明干燥的条件。蓝色，环境降雨条件；褐色，降雨减少的情况。虚线和开放符号，外生菌根（EM）种；实线和填充符号，丛枝菌根（AM）物种。（C和D）三年累积存活率，按春季和秋季取样日期分列。（C）环境降雨条件，（D）减少降雨条件。每条线表示给定微生物接种源的累积生存概率，根据微生物源地点的最低温度着色。实线，2018年；虚线2019年。
我们选择伊利诺斯州中部的南部场地来反映温带树种的高温和干旱压力。这个位置位于我们所有目标物种的活动范围中心以南，靠近许多目标物种的活动范围南部边界。因此，这个位置代表了物种后沿的动态，在那里气候过于温暖或干燥，不利于种群的生存。在这里，我们预计在环境条件下，幼苗将主要受到夏季高温的胁迫，并且我们假设当幼苗接种来自温暖地点的微生物群落（即微生物诱导的耐热性）时，幼苗的存活率将得到优化。另外，在我们的减雨处理中，我们预计干旱会对幼苗造成更大程度的胁迫，因此假设接种来自更干旱地区的微生物群落（微生物诱导的抗旱性）会优化幼苗的存活率。结果部分支持我们的假设，在我们的环境降雨处理中，幼苗存活率与幼苗微生物源地点的最高温度呈正相关（PGLMM，P = 0.093；图3A），但在降雨减少处理中没有（PGLMM，P = 0.952；图3A）。在我们的减雨处理中，预接种来自干旱地区的微生物群落对幼苗存活率有非常强的促进作用（PGLMM，P = 0.002；图3B），而我们的环境降雨处理中没有（PGLMM，P = 0.940；图3B）。在两个试验点用Cox回归分析生存时间时，定性结果相似。
图3. 南方田间幼苗存活模式与微生物接种源气候条件的关系。南部田间幼苗存活超过3年的概率（A和B）与（A）最高温度或（B）微生物源地点的干旱指数的关系。干旱指数，降水量/潜在蒸散量，测量在土壤收集前的生长季节（5月至10月）；较低的数值表明干燥的条件。蓝色，环境降雨条件；褐色，降雨减少的情况。虚线和开放符号，EM物种；实线和填充符号，AM物种。（C和D）三年累积存活期，按春季和秋季取样日期分列。（C）环境降雨条件，（D）减少降雨条件。每条线表示给定微生物接种源的累积生存概率，根据微生物来源地点的干旱指数着色。实线，2018年；虚线2019年。
与北方地区不同，南方地区与AM和EM共生真菌相关的幼苗对微生物接种源的反应在质量上有所不同。对于AM相关的幼苗，微生物诱导的气候耐受性预测得到了强有力的支持：AM相关幼苗在环境条件而非减少降雨条件下接种热源微生物群落时存活率更高（PGLMM，P分别= 0.009和0.405）；图3），但在微生物源的干旱程度方面显示相反的模式（PGLMM，环境条件下P = 0.059，降雨减少条件下P < 0.0001；图3）。在任何条件下，EM相关幼苗的存活在预测方向上与微生物源气候没有显著关系（图3）。
微生物源最高温度的影响在各个季节分布广泛，在大多数季节呈正相关趋势，但与任何一个季节的存活率均无统计学显著相关（PGLMM，P > 0.05）。相比之下，微生物源干旱的影响在第二个夏天集中强烈。第二个夏季的存活率显著依赖于降雨处理和微生物源干旱之间的相互作用（PGLMM，P = 0.014），因为与减雨处理有显著的强烈关联（PGLMM，P = 0.003；表S7），但与环境降雨处理无显著关系（PGLMM，P = 0.493）。因此，预先接种来自更干旱地区的微生物群落，可以提高幼苗在干旱胁迫最强烈时期（夏季减少降雨）的抗旱性。
受控条件下微生物介导的干旱耐受性
我们的田间试验无法将幼苗所经历的气候条件与我们站点的其他条件（如土壤性质）分开。此外，我们接种的微生物群落的变化可能是由于来源地点之间的许多差异引起的。特别是，在我们的北部微生物接种组中，较冷的微生物源地点与较热的微生物源地点相比，土壤条件也更类似于野外地点（例如土壤有机质水平较高）。因为微生物群落能够以多种方式适应当地的土壤条件以促进植物生长，如果我们接种的微生物群落对我们的田间地点的土壤特性有不同的适应，这可能被误认为是微生物诱导的气候耐受性。此外，微生物群落对幼苗健康的直接影响可能与气候耐受性无关，例如通过病原体负荷。因此，我们使用来自每个站点的灭菌土壤进行盆栽试验，接种与田间试验中使用的相同的微生物群落，并在环境温度和夏季升高的温度下生长，浇水频率充足或有限。我们用这个实验来测试在我们的现场观察到的模式是否依赖于特定的气候条件，或者代表了微生物群落、非生物土壤条件和幼苗之间的非气候关系。
在控制条件下，我们北部试验点土壤中的幼苗生长不受微生物接种源气候的影响，这与我们的田间试验结果不同。这表明，在我们的田间试验中观察到的生存模式不能用微生物群落的非气候效应来解释，例如不同的病原体负荷或微生物群落对北部站点土壤的不同适应。本试验不能直接证实微生物介导的耐冷模式，因为盆栽试验中的幼苗没有经历冬季温度。
南部地区土壤中的幼苗生长模式与我们在田间试验中看到的相似。特别是在接种了干燥源微生物群落的盆栽中，幼苗生长得到了促进，但仅发生在最大干旱胁迫（高温和限水）处理下（PGLMM，P < 0.001；图4A）。与EM相关的幼苗相比，AM相关幼苗的微生物介导的耐旱性模式要强得多（图4A），与田间试验结果一致。
图4. 存活幼苗上的真菌群落反映了最初的微生物接种源，并与幼苗存活概率相关。 （A）北方田间试验3年后存活幼苗真菌群落的非度量多维尺度（NMDS）排序，根据初始微生物接种源的最低温度着色。压力= 0.30。（B）南方田间试验存活幼苗上真菌群落的NMDS排序，根据初始微生物接种源的干旱指数着色。压力= 0.28。（C）每种微生物接种物源的幼苗在北部田间环境条件下的存活概率，与同一微生物接种源的存活幼苗的平均真菌丰富度。（D）每个微生物接种物来源的AM幼苗在南部田间减少降雨条件下的存活概率，与同一微生物接种物源的存活幼苗的平均AM真菌多样性。
微生物介导的气候耐受性与根相关真菌多样性有关
即使在田间条件下生长3年后，在两个田间地点和两种菌根类型的幼苗中，根相关真菌群落组成中仍存在统计学上显著的初始接种群落信号（图5 A和B）。这表明，尽管有本地真菌替代，但至少有一些真菌类群从最初接种开始就能够在幼苗根部持续存在3年以上，这与AM和EM真菌共生体的强优先效应一致。在南方站点微生物介导的耐热性和耐旱性似乎直接或间接地来自丛枝菌根真菌的多样性。这一推论基于三个观察结果。首先，AM真菌多样性在较干旱地区的初始接种土壤中较高（图4B），并且即使在田间生长三年后，存活的AM相关幼苗的根部仍然存在较高的多样性（PGLMM，P = 0.043；图5C）。这些模式在EM相关幼苗中不明显。其次，导致AM真菌多样性增加的微生物接种源，在减少降雨量处理下AM幼苗的存活概率也趋于增加，而在环境降雨处理下则不如此（GLM，P = 0.015；图5D）。第三，这些结果在对照环境实验中得到了证实，在温暖干燥处理下AM相关幼苗的生长与土壤接种物中AM真菌的初始多样性呈正相关（PGLMM，P = 0.001；图4D），AM真菌多样性是微生物源干旱对幼苗生长影响的调解者。完整真菌群落的其他方面或其他功能亚群都不满足所有三个条件。
另外，无论菌根类型如何，我们的北部站点的耐寒性都有所增强。接种了较温暖地区（最低温度较高）微生物源的存活幼苗，3年后在田间的真菌物种丰富度更高（PGLMM，P = 0.027；图5C）。北部样地在环境条件下接种特定微生物源，存活幼苗真菌多样性与幼苗存活概率呈负相关（GLM，P < 0.001；图5C），与南部样地相反。这种模式在病原菌群的丰富度上很明显，但在单独分析的菌根群中却不明显。原始接种土壤中真菌总多样性或丰富度以及任何功能的多样性或丰富度与任何源气候变量均不相关（LM，P > 0.07）。因此，接种温暖地区土壤的存活幼苗中较高的真菌多样性可能源于接种真菌分类群与田间真菌分类群的结合。这表明，来自温暖地点接种的适应不良真菌物种的持续存在可能抑制了本地真菌提供的耐寒性。
图5. 在控制条件下，水分胁迫处理的幼苗生长反映了AM相关幼苗的微生物源气候。南方田间试验中土壤镜像模式控制条件下的剩余幼苗生物量。残值反映了幼苗种类和初始大小之间生长速率的差异；正值表示该物种幼苗的生物量大于预期，而负值表示生物量小于预期。（A）暖干处理下幼苗的剩余生物量与初始微生物源的干燥指数，以幼苗菌根类型划分。虚线和开放符号，EM物种；实线和填充符号，AM物种。（B）暖干条件下AM幼苗的剩余生物量与原始接种物AM真菌多样性的Shannon-Weaver指数对比。AM真菌在原始接种土壤中的Shannon-Weaver多性与干旱程度呈正相关。
我们预计微生物诱导的气候耐受性的精确驱动因素对特定的群落和宿主是特殊的。然而，我们的主要结论是，增强植物-寄主耐受性的能力是由微生物群落的气候历史预测的。我们的实验涉及一系列树种和气候变量，表明微生物介导的气候耐受性在温带森林中并不罕见。未来的研究应寻求确定微生物介导的气候耐受现象在生态系统、植物物种和气候胁迫中发生的广泛程度，而不考虑特定的微生物机制。此外，需要更多的研究来了解微生物群落如何通过物种的内部诉诸和物种在景观中的再分配来应对气候变化，以及这些变化将对寄主植物的气候耐受性产生什么影响。例如，原位土壤变暖和干旱实验已经记录了微生物群落组成的变化，但尚不清楚由此产生的新微生物群落是否会增加植物物种对变暖或干燥土壤的耐受性。我们的实验表明，相较于本地群落在其落后范围边缘提供的微生物群，在较短的时间内，引入新的微生物类群（通过预接种的树苗）可以提高植物的存活率。这表明，就寄主植物的功能而言，本地微生物群落可能不是无限灵活的，当植物面临越来越大的压力条件时，微生物种群的跨空间移动可能是必要的。然而，相反的现象可能发生在不断扩大的范围边缘，那里的条件对植物物种来说压力越来越小。在这种情况下，在我们的实验中，引入不适应的微生物类群降低了物种的存活率。
在森林中有意接种特定微生物类群在规模上是不可行的。然而，植树是减缓气候变化战略的一个重要组成部分，各国承诺在未来几十年种植数万亿棵树。树木通常在室外的床上生长后作为幼苗种植，将不同的微生物群落带到种植地点。这些预先接种的幼苗代表了根际分类群在景观中的大规模、无意的运动。然而，如果树木苗圃能够促进适应特定气候条件的微生物共生体的定植，它们也可能代表微生物介导的气候耐受性的机会。
快速变化的气候已经重塑了生态系统，并将继续推动物种灭绝。生态系统内、群落成员之间以及跨空间群落之间的相互联系，有可能放大或抵制这些变化。更好地了解微生物相互作用，作为扩大和缩小范围边缘的树木种群的一项额外战略，可以帮助预测森林的脆弱性，并为促进管理森林的复原力提供新的途径。
来源：土壤宏组学
转自：“iPlants”微信公众号
如有侵权，请联系本站删除！
