The Plant Journal | 武汉大学李家儒课题组揭示植物甾体皂苷起源与进化机制

甾体皂苷是一类重要的植物特异代谢物，由与低聚糖部分连接的甾体苷元分子骨架组成，同时，也是植物应对生物胁迫与非生物胁迫所必需的物质。因其具有广泛的药理活性，因此也是生产甾体类药物的重要工业原料。甾体皂苷主要存在于一些单子叶植物中，如天门冬属、薯蓣属和重楼属植物。但是，人们对于甾体皂苷在植物中是如何合成的，又是如何分布和进化的仍知之甚少。而了解植物特异代谢物如甾体皂苷的起源、进化以及多样性一直以来是植物生物学研究的长期目标。

2023年7月31日，武汉大学生命科学学院李家儒课题组在The Plant Journal杂志上发表了题为“Integrated evolutionary pattern analyses reveal multiple origins of steroidal saponins in plants”的研究论文。该研究鉴定到一个甾体皂苷相关基因模块（SSAM, steroidal saponin associated module），并通过重建植物中SSAM的进化史，揭示了甾体皂苷合成通路起源于薯蓣属和天门冬属植物。通过研究甾体皂苷在植物中的分布和进化模式，进一步证实了甾体皂苷在单子叶植物谱系的早期分化物种如薯蓣目、天门冬目和百合目中多次起源。

该研究采用加权基因共表达网络分析（WGCNA）和差异基因分析、靶向代谢物检测等策略，并结合已报道甾体皂苷合成通路基因。研究人员在盾叶薯蓣（Dioscorea zingiberensis）中鉴定到一个与甾体皂苷生物合成、调控有关的基因模块（steroidal saponin-associated module，SSAM）。随后，通过重建SSAM基因成员在藻类、苔藓、蕨类、裸子、基部被子植物、单子叶及双子叶等多种植物中的进化史来确定甾体皂苷的起源。研究人员发现，植物中的SSAM在基因水平上可能最早能追溯到基部被子植物无油樟（Amborella trichopoda），但完整的甾体皂苷生物合成途径可能最早在薯蓣属和天门冬属等单子叶植物谱系中形成。

图1. 植物中SSAM的起源与演化。

针对SSAM的进化分析表明甾体皂苷在被子植物中有多个起源。为了验证这一发现，研究人员利用系统发育信号分析和祖先状态重建等方法，对收集到的610种植物（单子叶和双子叶植物）的甾体皂苷特征的分布和进化模式进行了探究。结果表明，甾体皂苷在单子叶植物中的分布具有系统发育保守性，而在双子叶植物中的分布则呈现过度分散的特点。同时，祖先状态重建结果进一步证实了甾体皂苷在单子叶植物中具有多个起源，如薯蓣目、百合目和天门冬目植物。

图2. 基因表达、氨基酸使用频率及基因进化速率的相关性分析。

然而，目前尚不清楚是什么因素导致了植物中甾体皂苷的进化差异。研究人员分别对含有甾体皂苷的植物中SSAM基因拷贝数、氨基酸使用频率、基因选择压力以及基因表达水平差异等进行了关联分析。研究结果表明，含有甾体皂苷的植物中SSAM基因的氨基酸使用频率随着基因表达水平的增加或降低而发生显著变化，并且，参与甾体皂苷生物合成的12个关键基因在不同的植物谱系中都经历了独立的适应性进化。此外，基因的选择压力（ka/ks）与基因表达水平之间也具有显著的相关性，并呈现出基因选择压力越高，基因表达越低的模式。基因拷贝数、基因表达水平、氨基酸使用频率和基因受到的选择压力等因素共同影响了不同甾体皂苷物种中甾体皂苷的进化模式，这可能是不同物种之间甾体皂苷进化差异的分子机制。

图3. 植物甾体皂苷生物合成途径的起源与演化假说。

综上所述，研究人员提出以下假说：植物甾体皂苷生物合成通路可能最早起源于薯蓣属和天门冬属植物。甾体皂苷生物合成通路中一些祖先前体基因可能起源于早期陆地植物。除了CYP72A基因外，大多数关键通路基因的祖先很可能是最早在基部被子植物无油樟中出现。这些祖先基因随后在不同谱系中经历了各种适应性进化，产生了大量的基因拷贝和新功能，如CYP72A、CYP90、CYP94等。而完整的甾体皂苷生物合成途径可能在早期分化的单子叶植物谱系中形成，包括薯蓣目、百合目和天门冬目植物。然而，遗传选择压力的差异不仅促进了植物甾体皂苷性状的形成，还驱动这些性状以不同的机制进化，从而形成了甾体皂苷目前在不同植物物种中的特定分布。

该研究结果为甾体皂苷在植物中的分布、多样性和进化历史提供了新的见解，也为植物特异代谢物的进化研究提供了新的参考。这是李家儒教授基于高质量盾叶薯蓣参考基因组基础上成功解析薯蓣皂苷的生物合成、起源与进化机制之后，在植物甾体皂苷的进化分子机制研究上取得的又一新进展。

武汉大学生命科学学院李家儒教授、王建波教授和美国国家自然历史博物馆文军教授为本研究的通讯作者。武汉大学生命科学学院已毕业博士李毅和博士研究生李子豪为共同第一作者，硕士研究生张赋睿、李嵩、古勇彬以及云南宝田农业科技有限公司的田维军和田维荣也参与了此项研究。该研究得到国家自然科学基金（31270345和31470388）、云南省专家工作站项目（202005AF150019）的资助。

论文链接：

http://doi.org/10.1111/tpj.16411

转自：“植物生物技术Pbj”微信公众号

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