【摘要】极端气候事件日益威胁着全球森林及其减缓气候变化的潜力。因此，了解促进生态系统稳定的驱动因素对于减轻气候变化对森林的不利影响至关重要。本文利用结构方程模型探讨了在1~24种树种丰富度梯度范围内，树种丰富度、物种不同步性、种群稳定性和耐旱性状与森林生产力稳定性的关系。树种丰富度通过增加不同步性提高群落稳定性，即在物种丰富度较高的情况下，树种生产力的年际变化缓冲了干旱导致的群落生产力下降。这种效应与群落物种的抗旱策略呈正相关，但与这些性状的群落加权平均值无关。本研究证实的树种丰富度稳定森林生产力的机制强调了多样化、树种混交对森林适应气候变化的重要性。
Fig.1 Graphical illustration of asynchronous species responses in mixed-species tree communities to contrasting climatic conditions.
【引言】
气候变化正在增加干旱和其他极端事件的频率和强度，严重威胁到了全球树木的生长和生存，包括潮湿的热带和亚热带森林。这削弱了森林作为碳汇和缓解气候变化的能力。稳定性，即森林在面对环境压力时长期维持生态功能的能力。提高森林的稳定性成为了21世纪森林管理的主要焦点。提高稳定性的一个关键管理策略可能是增加森林的树种丰富度。
有令人信服的证据表明，物种丰富度可以稳定群落生产力，以应对干旱或极端潮湿等可变气候条件。然而，这些证据大多来自草原生态系统。森林和草地之间的生物多样性-稳定性关系可能不同，因为树木投资于持久的结构，因而在森林中的群落组成变化更慢。现有的少数关于森林的研究也支持“物种丰富度能够促进群落生产力稳定性”的观点。然而，我们对驱动森林生态系统中生物多样性-稳定性关系的潜在机制缺乏全面的了解。
根据保险假说 (insurance hypothesis)：具有不同生态策略的树种混合能够有助于在高度变化的气候条件下维持或提高森林的功能，从而增加它们的时间稳定性。这种稳定性通常被量化为群落生产力 (σ) 的标准差 (SD) 除以年际平均生产力 (μ) ，即群落年际生产力的变异系数的倒数。在混合树种群落中物种丰富度可以通过增加群落功能 (增加μ) 或缓冲变化 (减少σ) 促进群落稳定性。在天然林和试验林中开展的许多研究表明：在物种丰富度较高的情况下，群落功能提高 (即生产力提高)，即“增产效应 (overyielding effects)”。增产效应通常表现为混合群落中各物种的生产力比在单一栽培时表现得更好，如通过互补资源利用 (互补效应complementarity effects) 或促进作用 (互利效应 facilitation)，增产效应最终可以增加群落的稳定性。此外，不同生态策略树种的组合通过缓冲环境压力的影响，进而降低生产力的时间变化，最终也会增加群落的稳定性。与增产效应 (overyielding effects) 相比，人们对森林生态系统中生物多样性的缓冲作用知之甚少。在物种丰富度较高的情况下，多种机制可能会降低生产力的时间变化，其中在草地和森林的理论和观测研究最受关注的一种机制是物种不同步性 (species asynchrony)。在森林中，群落物种生产力不同步的年际变化已被发现是多样性对群落稳定性影响的关键驱动因素。
物种间的不同步动态可能源于内在生物节律[如物候 (phenology) 或植物大年结实(mast seeding)]，物种对外在因素 (如气候条件) 的差异反应，种群动态随机性，以及物种在资源分配或生物反馈差异等多重因素的相互作用。在受到环境胁迫时，物种的不同步性 (Asynchrony) 可以缓冲群落生产力的时间变化。因为当群落中一些物种的功能丧失或减弱时，另一些物种可能会替代其功能或补偿损失 (Fig.1) 。根据最近的理论，维持群落稳定性的关键驱动因素中，仅次于不同步性的是种群水平上的平均稳定性 (average stability at the population level)。然而，种群平均稳定性 (简称为 “种群稳定性 population stability”) 是否介导了物种丰富度对群落稳定性的影响，以及种群稳定性是否影响了生产力的平均值或变异，目前尚不清楚。最近的一项meta分析表明：物种丰富度对种群稳定性的负效应占主导地位，但也有许多研究发现多样性对种群稳定性的正向效应。在森林群里中，物种丰富度对种群稳定性的正向、中性和负向效应均有报道。因此，如果物种丰富度是通过物种非同步性 (species asynchrony) 和种群稳定性 (population stability) 来稳定群落生产力的，那么就有可能出现物种非同步性的积极影响抵消了种群稳定性的消极影响，或者是一种起促进作用而另一种没有作用，或者是两者同时起促进作用。在全球干旱等极端气候事件的严重性和频率不断增加的背景下，了解这些潜在的多样性的稳定机制尤为重要。因此，迫切需要确定使群落在未来全球变化下能够保持生态系统功能的关键属性。
虽然物种数量增加可以促进群落稳定性，但群落也需要某些功能特征来应对诸如干旱胁迫的气候条件。决定树木对干旱响应的两个关键策略是气孔控制 (stomatal control) 和抗空化 (cavitation resistance)。首先，不同树种可能表现出不同的气孔控制策略，有些植物采取持续吸水并保持气孔开放的策略 [这种策略极端干旱下会带来由空化引起的死亡的高风险 (称为water spenders或anisohydric物种)]，其他树种选择在缺水时迅速降低气孔导度，从而避免蒸腾损失和木质部空化的策略 [这种策略在长期干旱下可能面临碳饥饿的风险 (称为water savers或isohydric物种)]。与最近的观点一致，本研究认为气孔控制沿着从耗水到节水的物种行为的梯度进行，并通过气孔导度等生理性状和在不断增加的缺水条件下对导度的控制来量化气孔控制。其次，耐旱性取决于木质部对空穴化的抵抗力，因为栓塞会降低水分的有效性，最终可能导致组织干燥和树木死亡。本研究使用了木质部导水率因空穴化而损失50%时的水势 (ψ50) 作为量化耐旱性的关键性状。此外，考虑与抗空穴化相关的叶片经济学谱的关键性状 (表明资源利用的保守性和获取性)，可能有助于我们了解哪些性状综合征控制着森林对干旱胁迫等可变气候条件的反应，以及耐旱性如何与更广泛的生态变化相关联。因此，本研究将与耐旱性有关的气孔控制性状和抗性获得性状统称为“drought-tolerance”性状。
这些耐旱策略可能从两个方面稳定群落生产力：首先，树种丰富度可能通过耐旱相关性状的功能多样性 (简称耐旱多样性 “drought-tolerance diversity”) 间接促进不同步性，从而提高群落稳定性。树种丰富度和不同步性对群落稳定性的重要性已得到前人研究的支持。然而，这些研究基于天然林的观测数据，树种丰富度的梯度变化不大。因此，很难揭示树木多样性与群落稳定性之间的因果关系。特别是，树种丰富度、不同步性和群落稳定性之间的机制联系以及基于功能性状的潜在机制在森林群落中仍然不清楚。其次，耐旱性状的群落加权平均值 (CWMs) 也会影响群落稳定性。在草地多样性实验中，具有保守资源利用相关性状的物种占主导地位的群落稳定性更高。可以推测CWM性状可能通过对种群平均稳定性的影响来影响群落稳定性，因为种群稳定性会受到物种性状的影响。
本研究基于森林生物多样性试验[BEF-China试验 (biodiversity-ecosystem Functioning experiment China)] 的多年观测数据，利用结构方程模型 (SEMs) 研究了物种丰富度、不同步性、种群稳定性、耐旱多样性和耐旱性状CWMs对10年间森林生产力稳定性的直接和间接影响。BEF-China试验位于高多样化的中国亚热带森林中，具有较大的物种丰富度梯度，包括两个地点中从单一栽培到24种树种混合栽培的人工森林群落。在本研究中，气孔控制和耐旱-获取性状 (resistanceacquisition traits) 在抗旱策略中形成了两个正交的维度 (Fig.S1)，使得我们能够量化这些性状梯度对群落稳定性、不同步性和种群稳定性的相对贡献。具体来说，本研究主要检验了以下三个假设: H1：树种丰富度通过不同步性和种群稳定性促进群落稳定性；H2：气孔控制和耐旱-获取策略 (resistance-acquisitionm strategies) 多样性与群落稳定性呈正相关，即耐旱多样性促进群落稳定性；H3：气孔控制和耐旱-获取性状的CWMs通过种群稳定性与群落稳定相关。
Fig. S1 Principal component analysis (PCA) biplot for the trait-based definition of two drought-tolerance trait gradients.
【研究结果】总体而言，随着物种丰富度的增加，群落生产力的稳定性显著提高 (t = 3.98, P<0.001, n = 375；Fig.2)。不同步性随物种丰富度的增加显著提高 (t = 9.53, P <0.001)，但物种丰富度对种群稳定性没有影响 (t = 0.27, P = 0.785；Fig.3A、C)。在混交林中，不同步性和种群稳定性与群落稳定性的正相关最强 (t = 10.13, P < 0.001，marginal R2 = 34%；t = 26.30, P<0.001，marginal R2 = 77%， n = 218；Fig. 3B、D)。群落稳定性和种群稳定性之间的关系随着不同步性的增加而减弱 (Fig.S3)。本研究发现群落稳定性、不同步性和耐旱性多样性之间呈显著正相关关系——以气孔控制相关性状(气孔控制功能多样性)和抗性-获取策略相关性状(抗性获取功能多样性) 的功能离散度 (functional dispersion) 来量化 (Fig.3B，Fig.S4和Fig. S5)。相比之下，这些性状的CWM不影响种群稳定性和群落稳定性(Fig.S6和Fig.S7)。不同步性显著提高了气孔控制多样性 (t = 5.29, P< 0.001)和耐旱-获取多样性 (t = 5.84, P < 0.001；Fig.S4)。耐旱性多样性与群落稳定性的关系较弱：气孔控制多样性对群落稳定性有微弱的正效应 (t = 1.92, P = 0.058)，而耐旱-获取多样性无显著影响 (t = 1.12, P = 0.27；Fig.S5)。耐旱多样性对不同步变异的解释比对群落稳定性的解释要高得多 (Table.S2)，而耐旱性状的CWMs不能解释种群稳定性的变化(Table.S2)。
Fig.2 Effects of tree species richness on community stability.
Fig.3 Bivariate relationships between tree species richness, asynchrony, population stability, and community stability.
Fig.S3 Effects of population stability on community stability with increasing asynchrony.
Fig.S4 Relationships between drought-tolerance diversity and asynchrony.
Fig.S5 Relationships between drought-tolerance diversity and community stability.
Fig. S6 Relationships between CWMs of drought-tolerance traits and community stability.
Fig. S7 Relationships between CWMs of drought-tolerance traits and population stability.
Table S2. Mixed-effects models exploring bivariate relationships between community stability, asynchrony, population stability and different facets of drought-tolerance diversity and CWMs of drought-tolerance traits.
SEM能够让我们更清晰得看到野外观察到的多样性-群落稳定性关系背后的直接和间接驱动因素和联系 (Fig.4)。与先前的假设一致，不同步性是物种丰富度通过耐旱多样性对群落稳定性间接影响的主要中介。本文的模型很好地拟合了数据 ((Fisher’s C = 11.7, df = 12, P = 0.47, n = 218)。SEM模型解释了94%的群落稳定性变异 (marginal R2)。物种丰富度、气孔控制多样性和耐旱-获取多样性解释了52%的不同步性变异 (marginal R2)。相比之下，物种丰富度和耐旱性状的CWMs仅解释了种群稳定性变化的1%(marginal R2)。不同步性和种群稳定性与群落稳定性的直接关系最强 (标准化路径系数为0.35，P <0.001和0.82，P <0.001)。树种丰富度通过增加不同步性间接提高群落稳定性 (不同步性直接响应的标准化路径系数为0.46，P <0.001)。量化耐旱性多样性使我们能够理解物种不同步性响应背后的一些潜在功能驱动因素：气孔控制多样性和耐旱-获取多样性都通过对不同步性的积极影响促进群落稳定性 (不同步性直接效应的标准化路径系数为0.18，P = 0.005和0.30，P < 0.001)。耐旱-获取多样性和物种丰富度对群落稳定性的影响较小，相互抵消 (直接影响的标准化通径系数分别为0.06和-0.05)。种群稳定性与群落稳定性的强相关性与物种丰富度、气孔控制的CWM和抗性获得性状的CWM无关 (对种群稳定性的直接影响均不显著，P≥0.45；Fig.4) ，在不同的SEM中测试异步性和种群稳定性得到了类似的结果 (Fig.S9和Fig.S10)。在单独的模型中，考虑了通过不同步性的路径后，本研究发现物种丰富度对稳定性几乎没有直接影响 (P = 0.31，Fig.S9)，这表明功能多样性相关的异步是物种丰富度对群落稳定性影响的主要中介。
Fig.4 Direct and indirect effects of tree species richness, drought-tolerance diversity, and CWMs of drought-tolerance traits on community stability.
Fig.S8 Hypotheses driven framework of the direct and indirect drivers of community stability in mixed-species tree communities.
Fig.S9 Direct and indirect effects of tree species richness, drought-tolerance diversity and CWMs of drought-tolerance traits on community stability.
Fig. S10 Direct and indirect effects of tree species richness, CWMs of drought-tolerance traits and drought-tolerance diversity on community stability.
通过进一步分离群落稳定性测量的组成部分——生产力的时间平均值(μAWP)和标准差SD (σAWP)——以研究所观察到的多样性-稳定性关系的根本原因。重点关注不同步性的作用，因为不同步性会被物种丰富度的变化所改变，而种群稳定性则不会 (Fig.5)。树种丰富度直接增加生产力的平均值和标准差SD (直接效应分别为0.23和0.30)。因此，树种丰富度增加了平均生产力，但也伴随着生不同步性的促进作用间接降低了生产力的标准差SD，其强度大致相同 (多样性对σAWP的直接效应为-0.30, P < 0.001)。随着物种丰富度和耐旱性多样性的增加，不同步性通过减弱生产力变化促进群落生产力稳定性 (不同步性对σAWP的直接效应为-0.47, P < 0.001)。最后，耐旱-获取性状的CWM与高平均生产力和高标准差相关，即以获取策略型物种为主的群落，其抗空穴化能力较低 (性状梯度得分较高；Fig.S1) ，且具有较高的生产力，但也倾向于具有较高的生产力年际变化。总体而言，群落稳定性随着物种丰富度的增加而增加 (Fig.4)，主要通过增加平均生产力 (即增产效应 overyielding effect) 和降低生产力的时间变化来实现的。
Fig.5 Direct and indirect effects of tree species richness, asynchrony, drought-tolerance diversity, and CWMs of drought-tolerance traits on the two components of stability, the temporal mean (μAWP) and the temporal SD of productivity (σAWP).
【参考文献】
Cardinale, B. J., M. Palmer, and S. Collins. 2002. Species diversity enhances ecosystem functioning through interspecific facilitation. Nature 415:426-429.
Schnabel, et al. 2021. Species richness stabilizes productivity via asynchrony and drought-tolerance diversity in a large-scale tree biodiversity experiment. Science Advances 7:eabk1643.
转自：“生态科研笔记”微信公众号
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